а) Клинические признаки и диагностика. Периимплантит — клиническое состояние, которое включает воспалительное поражение в периимплантатной слизистой оболочке и утрату периимплантатной кости. Таким образом, диагноз «периимплантит» требует выявления как ВоР, так и потери костной ткани на рентгенограммах. Периимплантит изначально влияет на маргинальную часть периимплантатных тканей, и функция имплантата может оставаться стабильной в течение различных периодов времени. Именно поэтому подвижность имплантата нельзя считать существенным признаком для периимплантитов, поскольку она может возникать в конечной стадии прогрессирования заболевания и указывать на полную потерю интеграции.
Для периимплантатного мукозита было показано, что на клиническое проявление воспаления могут влиять различные факторы, такие как морфология периимплантатной слизистой оболочки и положение имплантата. Именно поэтому обязательным условием при рассмотрении периимплантатных тканей должны быть зондирование и оценка как ВоР, так и PPD. В периимплантатных участках частой находкой также служит гной (Fransson et al., 2008).
Таким образом, клинические проявления периимплантитов могут изменяться и не всегда связаны с явными признаками патологии. На рис. 6, 7 показаны два различных случая. На рис. 6 присутствуют налет и зубной камень, имеются клинические признаки воспаления, а рис. 7 не отражает такие симптомы. Зондирование участка, показанного на рис. 7, тем не менее, показало PPD около 10 мм, ВоР и нагноение.
Рисунок 6. Клинические симптомы периимплантита. Обратите внимание на большое количество зубного налета, камней и видимых признаков воспаления в периимплантатной слизистой оболочке
Рисунок 7. Фотографии имплантата, поддерживающего коронку премоляра на левой стороне нижней челюсти.
а — Признаки воспаления в окружающей слизистой оболочке отсутствуют или незначительные. б — При зондировании выявлены кровотечение и нагноение в месте имплантата на латеральной стороне резца
Рисунок 8. Клинические (а) и рентгенографические (б) характеристики трех участков с периимплантитом в левой части нижней челюсти. Обратите внимание на наличие припухлости и нагноение в периимплантатной слизистой оболочке (а) и ярко выраженную утрату костной ткани вокруг имплантатов на рентгенограмме (б)
Утрата костной ткани вокруг имплантатов, наблюдаемая рентгенографически на участках периимплантита (рис. 8), дает симметричную картину, т.е. свидетельствует об аналогичном количестве утраченной костной ткани на медиальной, дистальной, трансбуккальной и язычной сторонах имплантата. Однако морфология костного дефекта может варьировать в зависимости от буккальноязычного (нёбного) размера альвеолярного гребня. Таким образом, в местах, где ширина гребня превышает периимплантатное поражение, трансбуккальная и язычная стенки кости могут оставаться и формировать кратер. И наоборот, в местах с узким гребнем щечная и язычная стенки кости будут рассасываться и утрачиваться во время прогрессирования периимплантита.
Вывод. Симптомы периимплантита относят его к инфекционным/воспалительным поражениям. Таким образом, в дополнение к рентгенологическим признакам утраты костной ткани имеются клинические признаки воспаления слизистой оболочки, в том числе отек и гиперемия слизистой оболочки, а также кровотечение при нежном зондировании. Часто также определяют гноетечение из «кармана». Имплантат может оставаться стабильным до тех пор, пока остаются хотя бы незначительное участки «остеоинтеграции».
б) Биоптаты пораженных тканей у человека. Патогистология пародонтита у человека описана достаточно точно, однако до настоящего времени лишь немногие исследования оценивали периимплантатные поражения у людей (Berglundh et al., 2011). Исследования, содержащие информацию о тканях, отобранных на участках с периимплантитом, показали, что слизистая оболочка содержала большие воспалительные клеточные инфильтраты. Sanz и соавт. (1991) проанализировали биоптаты мягких тканей шести пациентов с периимплантитом и сообщили, что 65% соединительной ткани занимали воспалительные клетки.
Piattelli и соавт. (1998) описали некоторые патологические особенности тканей, отобранных у 230 имплантатов в местах, где (1) имплантаты были удалены из-за периимплантита, (2) была обнаружена «воспалительная инфильтрация, состоящая из макрофагов, лимфоцитов и плазматических клеток» в соединительной ткани вокруг имплантатов. В исследовании, включающем в том числе 12 человек с периимплантатными поражениями, Berglundh и соавт. (2004) обнаружили, что слизистая оболочка содержала очень большие повреждения, в которых присутствовали многочисленные плазматические клетки, лимфоциты и макрофаги (рис. 9). Кроме того, было отмечено, что воспалительный клеточный инфильтрат распространяется на область апикальнее кармана эпителия, а апикальная часть очага поражения мягких тканей часто достигает костной ткани.
Рисунок 9. а — Микрофотография демонстрирует периимплантит у человека. Следует отметить значительную воспалительную клеточную инфильтрацию в латеральном эпителиальном кармане (ЭК). Имплантат был расположен слева.
б — Выделенная область на рис. а в глубокой части воспалительного клеточного инфильтрата (ВКИ), включающая большое число плазматических клеток (ПК) и нейтрофильных гранулоцитов (НГ).
в — Выделенная область на рис. а в апикальной части воспалительного клеточного инфильтрата, обращенная к карману. Стрелки указывают на скопления микроорганизмов
Berglundh и соавт. (2004) также сообщили, что в очагах поражения присутствовали многочисленные нейтрофильные гранулоциты (полиморфноядерные лейкоциты). Клетки также появлялись не только в эпителиальном кармане и связанных с ними областях очага поражения, но и в периваскулярных пространствах в центре инфильтрата, который отдален от поверхности имплантата. В апикальной части очага поражения воспаленная соединительная ткань оказалась в непосредственном контакте с биопленкой на поверхности имплантата. Gualini и Berglundh (2003) использовали иммуногистохимические методы анализа состава периимплантитных тканей при обследовании шести пациентов. В центральных участках инфильтрата в большом количестве были найдены нейтрофилы. Этот вывод соответствовал материалам Hultin и соавт. (2002), которые проанализировали экссудат с периимплантатных участков у 17 пациентов с периимплантитом и сообщили о присутствии большого числа нейтрофилов. Для оценки различий между поражениями периимплантита и пародонтита использовали также иммуногистохимические методы.
Bullon и соавт. (2004) отметили, что оба типа поражений содержали Т- и В-лимфоциты, плазматические клетки и макрофаги. Konttinen и соавт. (2006) сообщили, что клеток, положительных в отношении IL-la и IL-6, было больше, а клеток, положительных на TNFa, меньше при периимплантитах, чем при пародонтитах.
в) Доклинические модели. Для того чтобы изучить способность периимплантатной слизистой оболочки реагировать на длительное воздействие зубного налета и воздействовать на связанные с ним воспалительные поражения, была разработана экспериментальная модель пародонтита/периимплантита на собаке (Lindhe et al., 1992) и обезьяне (Lang et al., 1993; Schou et al., 1993). Эксперименты несколько отличались по дизайну, однако их результаты были почти одинаковыми, поэтому были опубликованы только результаты эксперимента на собаке.
В эксперименте на собаке (Lindhe et al., 1992) премоляры были удалены на одной стороне челюсти, установлены имплантаты и через 3 мес установлен абатмент. Во время фазы заживления поддерживали строгий режим контроля за налетом и, таким образом, в области всех имплантатов и участков, подлежащих мониторингу, были созданы условия здоровой ткани. В установленный день были индуцированы пародонтит и периимплантит. Это было достигнуто путем прекращения режима контроля налета и размещения хлопчатобумажной лигатуры вокруг шейки как премоляров, так и имплантатов. Лигатуры были выведены в положение, апикальнее края мягких тканей. Таким образом, был создан «карман» между зубом/десной и слизистой оболочкой/имплантатом, быстро образовалась надмаргинальная биопленка, и развилось воспалительное поражение в прилегающих тканях.
Рентгенограммы, полученные через 6 нед эксперимента, показали, что на обоих зубах и участках имплантации было утрачено значительное количество костной ткани. Лигатуры были удалены. Еще через 4 нед животных повторно исследовали, были получены рентгенограммы, пробы бактерий и биоптаты с участков зубов и имплантатов. Отмечено, что налет, который образуется в глубоких карманах, был схожим на зубах и имплантатах, в нем преобладали грамотрицательные и анаэробные виды (Leonhardt et al., 1992). Это наблюдение согласуется с результатами, полученными для организма человека, в соответствии с которыми микрофлора зубов и имплантатов имеет общие особенности, тогда как микрофлора здоровых и пораженных участков как зубов, так и имплантатов — очень разная. Таким образом, имплантаты и зубы, которые окружены здоровыми мягкими тканями, ассоциируются с биопленками с небольшим количеством грамположительных кокковидных клеток и палочек. Участки с обширным пародонтитом п периимплантитом содержат биопленки с большим количеством грамотрицательных анаэробных бактерий.
Гистологическое исследование образцов биопсии тканей в эксперименте с собакой (Lindhe et al., 1992) показало различия в размерах и расположении воспалительных поражений на участках при пародонтите и периимплантите. Поражения в участках пародонта, ассоциированных с налетом, были последовательно отделены от альвеолярной кости широкой зоной размером 1 мм невоспаленной соединительной ткани, а поражение в периимплантатной ткани в большинстве случаев распространялось на альвеолярную кость. Был сделан вывод о том, что картина распространения воспаления при поражениях пародонта и периимплантатных тканей отличалась. Высказано предположение о том, что периимплантатная ткань, в отличие от тканей пародонта, плохо организована для разрешения прогрессирующих, ассоциированных с зубным налетом, поражений. Справедливость этого вывода была обоснована в последующих исследованиях (Marinello et al., 1995; Ericsson et al., 1996; Persson et al., 1996; Gotfredsen et al., 2002) c использованием аналогичных моделей, но с разными периодами разрушения тканей.
В доклинических исследованиях (как отмечено выше) в экспериментальных моделях использовали лигатуры для инициации периимплантита, которые, нарушая плотность мягких тканей вокруг имплантата, позволяли биопленке формироваться в подмаргинальном положении. Последовавший ответ хозяина включал воспалительное поражение слизистой оболочки, которое с течением времени усиливалось. Клетки в очаге поражения активировали систему реакций, которые способствовали деградации соединительной ткани и кости. Размещение новой лигатуры в более «апикальном» положении позволило деструктивному процессу развиваться дальше. Размер и тип лигатуры (например, хлопок, шелк) в коронково-апикальном положении в кармане, как и количество их замен, определяли скорость и величину разрушения тканей в этой так называемой экспериментальной модели периимплантита (Berglundh et al., 2011).
Zitzmann и соавт. (2004) использовали 21 участок у собак для изучения экспериментального периимплантита. После того как поражения были вызваны, лигатуры были удалены, и участки контролировали в течение дополнительных 12 мес. Было отмечено, что на 16 участках деструктивные условия сохранялись и вызвали прогрессирующую потерю костной ткани. Однако в остальных пяти участках поражения были инкапсулированы, и дальнейшего разрушения периимплантатной кости не произошло.
Так называемая «спонтанная модель прогрессии» (Zitzmann et al., 2004) была впоследствии использована Berglundh и соавт., 2007). Авторы исследовали реакцию ткани вокруг индивидуальных имплантатов с любой гладкой полированной поверхностью или шероховатой поверхностью SLA. Во время предварительного экспериментального периода разрушения, индуцированного лигатурой, утрата костной ткани вокруг двух типов имплантатов была аналогичной по количеству. Однако оценка спустя 5 мес после снятия лигатуры показала, что утрата костной ткани прогрессировала, а размер воспалительного поражения в соединительной ткани был больше на имплантатах с грубой поверхностью, чем с гладкой. Площадь налета также была больше на имплантатах с шероховатой поверхностью. Был сделан вывод о том, что прогрессирование периимплантита (без лечения) более выражено у имплантатов с умеренно неровной поверхностью, чем у имплантатов с полированной поверхностью.
В исследовании Berglundh и соавт. (2007) использовали имплантаты с индивидуальными поверхностями, a Albouy и соавт. (2008, 2009) проанализировали различия в спонтанной прогрессии экспериментального периимплантита вокруг коммерчески доступных имплантатов с SLA, TiOblast, TiUnite и полированной поверхностью. Спонтанное прогрессирование произошло со всеми типами имплантатов в течение 6 мес после снятия лигатуры. Исследование гистологических срезов показало, что все образцы представляли крупные воспалительные поражения, которые распространялись апикально в эпителиальный карман. Карман был заполнен гноем, биопленками, зубным камнем, а непокрытая часть воспалительного клеточного инфильтрата соприкасалась с биопленкой. На поверхности альвеолярной кости были обнаружены в большом количестве остеокласты, а в пораженных мягких тканях, удаленных от альвеолярной кости, — другие гигантские клетки.
Albouy и соавт. (2012) в последующем эксперименте на собаках повторили спонтанную модель прогрессирования с использованием имплантатов с аналогичной геометрией и двумя различными поверхностями (полированные и TiUnite). В течение 6 мес после снятия лигатуры значительно большая утрата костной ткани происходила вокруг имплантатов с модифицированной поверхностью, чем вокруг имплантатов с обточенной поверхностью. Кроме того, размеры воспалительных поражений, карман эпителия и биопленки были больше у имплантатов с модифицированной поверхностью.
Рисунок 10. Рентгенограммы, демонстрирующие экспериментальный периимплантит (а) и пародонтит у собаки породы лабрадор (б). Сравните большую утрату костной ткани вокруг имплантата с модифицированной и обточенной поверхностью (стрелки)
Рисунок 11. а — Микрофотография поверхности буккально-лингвального среза, показывающая поражение пародонта. Обратите внимание на апикальное расширение инфильтрата (стрелка), а также наличие зоны нормальной соединительной ткани между инфильтратом и альвеолярной костью.
б — Увеличенное изображение выделенной области в зоне (а). Обратите внимание на зубной камень на поверхности зуба, эпителиальный карман (ЭК) и воспалительный клеточный инфильтрат (ВКИ)
Рисунок 12. а — Микрофотография буккально-лингвального среза, показывающая очаг периимплантита. Апикальные части инфильтрата (стрелка) распространяются в сторону контакта с костью.
б — Увеличенное изображение выделенной области в зоне (а), показывающее большой воспалительный клеточный инфильтрат (ВКИ) апикально эпителиальному карману в непосредственном контакте с биопленкой на поверхности имплантата. На поверхности кости присутствуют остеокласты (стрелки). (ЭК — эпителиальный карман)
В эксперименте была также использована спонтанная модель прогрессирования, направленная на оценку различий между периимплантитом и пародонтитом. Таким образом, Сагсиас и соавт. (2013) использовали модель собаки и два вида имплантатов. Экспериментальные периимплантит и пародонтит были вызваны наложением лигатуры для размещения зубного налета. Лигатуры были удалены после 10 нед, после чего в течение следующих 6 мес оценивали изменения уровня кости на рентгенограммах. Отмечено, что суммарная утрата костной ткани, которая произошла после удаления лигатуры, была значительно больше на имплантатах с модифицированной поверхностью, чем у имплантатов с полированной поверхностью, и на зубах (рис. 10). Результаты гистологического анализа подтвердили ранее сделанные выводы (Lindhe et al., 1992) и показали, что на участках с периимплантитом воспалительные поражения были крупнее и распространялись ближе к альвеолярной кости, чем при пародонтите (рис. 11, 12). Сагсиас и соавт. (2013) также сообщили, что очаги периимплантита содержали большие пропорции нейтрофильных гранулоцитов и остеокластов, чем поражения при пародонтите.
Вывод. Очаги периимплантита плохо инкапсулируются, распространяются на маргинальную костную ткань и могут при прогрессировании привести к потере имплантата. Большое количество нейтрофилов в очаге периимплантита и отсутствие эпителиальной выстилки между поражением и биопленкой показывают, что такие поражения имеют особенности, которые отличают их от поражений при пародонтите. Прогрессирование периимплантита более характерно для имплантатов с шероховатой поверхностью, чем с гладкой.
